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Contrôle environnemental de la pigmentation du zooplancton

Schneider Tobias. (2016). Contrôle environnemental de la pigmentation du zooplancton. Thèse de doctorat, Université du Québec à Chicoutimi.

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Résumé

Despite the long period of ice-cover in boreal aquatic ecosystems, knowledge on their winter ecology is limited. One open question is why some copepods show high concentrations of the supposed photo-protective compounds, carotenoids, in absence of light. Carotenoid pigmentation in copepods has been described as a plastic adaptation to the opposing threats of exposure to ultraviolet radiation (UVR) and visual predation. The major carotenoid in copepods, astaxanthin, is a powerful antioxidant that is often esterified to fatty acids suggesting a potential physiological connection to the lipid storage. Copepods may pass lipids and carotenoids on to their eggs to provide early larval stages with energy and antioxidant protection. Carotenoids must be accumulated from primary producers (phytoplankton) and thus, the availability of appropriate diet may limit (or enhance) copepod pigmentation. This doctoral project aimed at assessing the seasonal pattern of copepod pigmentation and its controlling factors. We followed the pigment and fatty acid content of Leptodiaptomus minutus in a Boreal Shield lake for eighteen months covering two winter seasons along with a range of environmental variables representing the major hypotheses regarding carotenoid accumulation in copepods. Potential explanatory variables that were tested included UVR exposure, water temperature, food abundance and quality, predation pressure and copepod egg production. In a follow-up study we estimated the pelagic primary production of carotenoids and fatty acids to quantify the transfer rates of these compounds from seston to copepod to eggs, allowing us to identify potential periods of limitation for copepod reproduction. These observations were complemented by laboratory experiments exposing live copepods to natural levels of UVR, visible light, or darkness at two different temperatures. Astaxanthin was the predominant carotenoid in copepods and occurred in its free form as well as esterified with fatty acids. Mono- and diesters accounted for 62–93% of total astaxanthin and varied seasonally in close correlation with fatty acids. The seasonal changes of copepod total astaxanthin were characterized by net accumulation in late fall of up to 0.034 μg (mg dry mass)−1 d−1 followed by a mid- winter maximum of 3.89±0.31 μg mg−1. The two periods of net loss (−0.018 and −0.021 μg mg−1 d−1) coincided with peaks of egg production in spring and summer leading to minimum astaxanthin content (0.86±0.03 μg mg−1) in fall. This period was also characterized by the highest predation pressure by young-of-the-year fish. Experimental UVR exposure did not affect copepod carotenoid content. However, both survival and carotenoid content in copepods were negatively affected by temperature in the warmer treatment. These results imply that seasonal changes of astaxanthin pigmentation in copepods are strongly related to lipid metabolism rather than to photoprotection. Accumulation and loss of both astaxanthin and fatty acid reserves are related to food availability and copepod reproduction, with potential additional effects of water temperature and predation pressure. When estimating production and transfer rates of carotenoids and fatty acids on the ecosystem level we found that pelagic primary production vastly outweighed the amount required for copepod egg production during summer, but that the major peak of egg production in spring could not be sustained by the low phytoplankton productivity during winter. High rates of reserve accumulation in L. minutus in late fall and early winter corresponded to a considerable portion of the daily production by the phytoplankton emphasizing the critical role pre-winter primary production may play in the copepod life cycle. During winter, astaxanthin and fatty acids stocked in copepods exceeded the respective precursor concentrations in the lake seston, underlining the substantial extent of reserve accumulation on the ecosystem level. Consequently, adult copepods function like a storage bridging the gap between the biosynthesis of carotenoids and fatty acids by primary producers in fall and the production of copepod eggs during late winter. This thesis is the first to convincingly link copepod carotenoid accumulation to the build-up of lipid reserves, explaining the seasonal dynamics of astaxanthin by reproductive requirements and dietary constraints. Furthermore the results are in line with an emerging base of evidence from a diverse range of systems suggesting that photoprotection is not always the primary function of carotenoids in copepods. Finally our observations underline the central role that zooplankton play for the storage of carotenoids and fatty acids during winter allowing for continued utilization of these important molecules in the lake food web.

Malgré une longue période de couverture de glace des écosystèmes aquatiques boréaux, les connaissances sur leur écologie hivernale sont limitées. Une des questions actuellement posées est : « pourquoi certains copépodes contiennent-ils des concentrations élevées de caroténoïdes, agents supposés photo-protectifs, en absence de lumière? » La pigmentation en caroténoïdes des copépodes a été décrite comme une adaptation plastique aux menaces antagonistes de l’exposition au rayonnement ultraviolet (RUV) et de la prédation visuelle. Le principal caroténoïde des copépodes, l’astaxanthine, est un puissant antioxydant qui est souvent estérifié à des acides gras suggérant une potentielle connexion physiologique avec les réserves lipidiques. Les copépodes peuvent transférer les lipides et les caroténoïdes à leurs oeufs afin de fournir l’énergie et la protection antioxydante nécessaires aux premiers stades larvaires. Le zooplancton devant accumuler leurs caroténoïdes du phytoplancton, élément essentiel de leur régime alimentaire, la disponibilité en nourriture peut augmenter ou limiter la pigmentation des copépodes. Ce projet doctoral a pour objectif d’évaluer le patron saisonnier de la pigmentation des copépodes et d’identifier les facteurs qui le contrôlent. Nous avons suivi le contenu en pigments et en acides gras de Leptodiaptomus minutus dans un lac du Bouclier canadien pendant dix-huit mois couvrant deux saisons hivernales. L’ensemble des variables environnementales potentiellement influentes suivant les principales hypothèses d’accumulation de caroténoïdes par les copépodes ont aussi été suivies, incluant l’exposition au RUV, la température de l’eau, l’abondance et la qualité de la nourriture, la pression de prédation et la production d’oeufs des copépodes. Lors d’une seconde étude, nous avons estimé la production primaire pélagique des caroténoïdes et des acides gras afin de quantifier les taux de transfert de ces molécules du seston vers les copépodes et par la suite aux oeufs dans le but d’identifier les périodes potentiellement limitantes pour la reproduction des copépodes. À ces observations se s’ont ajoutées des expériences en laboratoire exposant des copépodes vivants à des niveaux naturels de RUV, de lumière visible ou d’obscurité, et ce à deux températures différentes. L’astaxanthine était présente en forme libre aussi bien qu’estérifiée avec un ou deux acides gras. Les esters, qui constituaient entre 62 % et 93 % de l’astaxanthine totale, variaient de façon saisonnière en forte corrélation avec les acides gras. Le changement saisonnier de l’astaxanthine totale des copépodes était caractérisé par une accumulation nette en fin d’automne, jusqu’à 0.034 μg (mg poids sec)−1 j−1, suivie par un maximum hivernal de 3.89 ± 0.31 μg mg−1. Les deux périodes de réduction nette (−0.018 et −0.021 μg mg−1 j−1) coïncidaient avec les pics de production d’oeufs au printemps et en été, menant à un contenu minimal en astaxanthine (0.86 ± 0.03 μg mg−1) en automne. Cette période a aussi été caractérisée par la pression de prédation par les jeunes poissons la plus élevée de l’année. L’exposition expérimentale au RUV n’a pas affecté le contenu en caroténoïdes des copépodes. Par contre, la survie des copépodes ainsi que le contenu en caroténoïdes ont été négativement affectés par la température dans les traitements les plus chauds. Ces résultats impliquent que les changements saisonniers de la pigmentation en astaxanthine des copépodes sont fortement liés au métabolisme lipidique plutôt qu’à la protection contre le RUV. L’accumulation et la perte des réserves d’astaxanthine et d’acides gras semblent liées à la disponibilité de nourriture et à la reproduction, avec de potentiels effets additionnels de la température de l’eau et de la pression de prédation. En estimant les taux de production et de transfert de caroténoïdes et d’acides gras au niveau de l’écosystème, nous avons trouvé que la production primaire pélagique outrepassait largement la quantité requise pour la production d’oeufs de copépodes en été. Par contre, le pic majeur de reproduction au printemps ne pouvait pas être soutenu par la faible productivité du phytoplancton pendant l’hiver. Les taux élevés d’accumulation de réserves par L. minutus en fin d’automne et en début d’hiver correspondaient à une partie considérable de la production quotidienne effectuée par le phytoplancton, soulignant le rôle crucial que la production primaire pré-hivernale peut jouer dans le cycle de vie des copépodes. Pendant l’hiver, les stocks en astaxanthine et en acides gras des copépodes dépassaient les concentrations des précurseurs correspondants au niveau du seston du lac, soulignant l’importance de l’accumulation de réserves à l’échelle de l’écosystème. En conséquence, les copépodes adultes fonctionnent comme un entrepôt qui lie la biosynthèse de caroténoïdes et d’acides gras par les producteurs primaires en automne à la production d’oeufs de copépodes au printemps. Cette thèse est la première qui établit un lien convaincant entre l’accumulation de caroténoïdes des copépodes et leurs réserves lipidiques, en expliquant les dynamiques saisonnières de l’astaxanthine par les besoins reproductifs et les contraintes nutritives. Par ailleurs, les résultats s’inscrivent dans une littérature émergente provenant d’une variété d’écosystèmes différents qui suggère que la photo-protection n’est pas toujours la fonction principale des caroténoïdes chez les copépodes. Finalement, nos observations soulignent le rôle central du zooplancton comme entrepôt de caroténoïdes et d’acides gras pendant l’hiver, ce qui permet l’utilisation continue de ces molécules dans le réseau trophique du lac.

Type de document:Thèse ou mémoire de l'UQAC (Thèse de doctorat)
Date:Décembre 2016
Lieu de publication:Chicoutimi
Programme d'étude:Doctorat en biologie
Nombre de pages:106
ISBN:Non spécifié
Sujets:Sciences naturelles et génie > Sciences naturelles > Biologie et autres sciences connexes
Département, module, service et unité de recherche:Départements et modules > Département des sciences fondamentales > Programmes d'études de cycles supérieurs en ressources renouvelables, environnement et biologie
Directeur(s), Co-directeur(s) et responsable(s):Rautio, Milla
Vincent, Warwick F.
Mots-clés:acides gras, caroténoïdes, écologie hivernale, rayonnement UV, zooplancton
Déposé le:28 avr. 2017 08:16
Dernière modification:02 mai 2017 17:47
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